Построена в селе Каменник-Поповское (сейчас посёлок Каменники) в 1791 году. В двадцатых годах XIX века рядом с церковью возводятся большая каменная колокольня и две пристройки. Звонница стояла вплоть до 1938 года, когда с неё сначала сняли колокола, а потом и вовсе взорвали.  Сама церковь сохранилась, но за полвека превратилась в руины. Идея восстановления принадлежала директору завода «Рыбинскэнергожелезобетон» Л. А. Вуколову. К 2000 году силами прихожан храм очистили от мусора и начали реставрацию. Уже в 2001 году проведена первая Божественная литургия.