Рыбинский кукольный театр основала в 1933 году Зинаида Николаевна Демидова. Ее супруг, Николай Петрович Демидов, сам артист драматического театра, собственноручно изготавливал кукол для первых спектаклей. Известный композитор Евгений Александрович Ласточкин работал в театре практически со дня его открытия.
Уже четыре года спустя Рыбинский кукольный театр признали одним из лучших в стране, к тому же он один из десяти старейших театров кукол в России.
С 2002 года театр располагается в новом помещении, в бывшем доме культуры железнодорожников. Пока в здании отстраивалась сцена, коллектив театра работал на выездных площадках. За проект «Мир сказок — детям» театр в 2006 году получил грант губернатора области., благодаря чему строительные работы наконец завершились и 29 апреля 2008 года театр дал торжественный спектакль в новом, реконструированном здании.
За 78 лет существования театра было поставлено 180 премьерных спектаклей. Отличительная особенность театра кукол заключается в том, что магия начавшегося спектакля делает вместительный зрительный зал на 174 посадочных места уютным, практически камерным и совсем домашним.